Die Sammlung umfasst Werke vom Mittelalter über den Barock bis hin zu zeitgenössischen Künstlern wie Thom Barth oder Res Ingold. Alle Werke sammelte die Stadt erst ab 1948, nach der vollständigen Zerstörung des Museums. Einen besonderen Schwerpunkt bilden die Werke der Künstler, die sich während des Dritten Reiches an den Bodensee in die "Innere Emigration" zurückzogen wie Otto Dix, Max Ackermann, Willi Baumeister, Erich Heckel oder Julius Bissier.

Aber auch bei der alten Kunst bietet das Museum Überraschendes - so die Darstellung „Judith mit dem Haupt des Holofernes“, die Thomann von Hagelstein 1605 auf die Rückseite einer Druckplatte malte. Von ihr wurde die älteste erhaltene Asien-Karte gedruckt. Als weiteres herausragendes Beispiel kann das Kruzifix gelten, das erst Ende der 1980er Jahre nur wenige Kilometer nördlich von Friedrichshafen in einer kleinen Kapelle gefunden wurde. Nach der aufwendigen Entfernung der Übermalungen zeigt es sich heute in der originalen Farbigkeit aus der Mitte des 15. Jahrhunderts.

Die zahlenmäßig größte Abteilung bildet die Graphische Sammlung. Aus konservatorischen Gründen kann aber immer nur ein ganz kleiner Teil gezeigt werden.